A história de Echoes segue a caçadora de recompensas Samus Aran depois que ela é enviada para resgatar fuzileiros navais da Federação Galáctica de um navio perto de Aether, um planeta habitado por uma raça conhecida como Luminoth. Lá, ela descobre que as tropas foram abatidas pelo Ing, uma raça que veio de uma dimensão alternativa de Aether. Samus deve viajar para três templos para garantir a destruição do Ing, enquanto lutava contra Space Pirates e sua misteriosa doppelgänger chamada Dark Samus.